Desde que se convirtió profesional en 1903, el club ha ganado cinco títulos de la Football League (uno en Division Two y dos en Division Three), cinco títulos de la Southern Football League y un título de la Western Football League. La temporada 2009-10 fue la 42.ª del club en la segunda división del fútbol inglés. El equipo estableció el récord de más campeonatos ganados en el tercer nivel, después de haber terminado primero en la Tercera División del Sur dos veces, una en la Third Division y dos en la Second Division. El club debe su apodo, The Pilgrims ("Los Peregrinos"), a partir de un grupo religioso inglés que dejó Plymouth con destino al Nuevo Mundo en 1620. El escudo del club cuenta con el Mayflower, el barco que llevó a los peregrinos a Massachusetts. La ciudad de Plymouth es la más grande de Inglaterra que nunca ha disputado la primera división. A su vez, el Plymouth Argyle es el club de la Football League más meridional y occidental de Inglaterra. Tras 13 años compitiendo entre League One y League Two, el 29 de abril del 2023 el Plymouth consiguió el ascenso a la Championship tras derrotar por 1 a 0 al Burton Albion.